退団後、彼女が舵を切ったのは芸能界での本格的な女優業だった。大手芸能プロダクションの研音へ所属し、舞台からテレビドラマや映画へと主戦場を移す。元男役のスターが突き当たる「舞台特有のオーバーアクション」や「男役の影」という根深いハードル。天海祐希はそれを、驚くべき自己改革と圧倒的な演技力によって即座に打ち砕いた。
その決定的転機となったのが、社会現象を巻き起こしたドラマ『女王の教室』である。冷徹無比な孤高の教師・阿久津真矢役を圧倒的な凄みで演じ切り、日本中のお茶の間に強烈なインパクトを与えた。男役時代に培った凛とした立ち姿と声のハリを存分に生かしつつ、映像表現に適した繊細な心理描写を開花させたこの作品で、彼女は唯一無二の女優としての地位を盤石なものとした。